Начало на кариерата и преместване в Лос Анджелис
Дънам започва да се изявява пред публика още като тийнейджър на различни места, например в училище, църквата и по време на работата си в Six Flags. В гимназиалните си години започва да играе на банкети, на които присъстват местни знаменитости като куотърбека на Далас Каубойс Роджър Стаубах, като развива своя стил на осмиване на тези, за които играе, използвайки куклите, за да каже неща, които са твърде рисковани, за да ги каже без тях. Дебютът на Дънам в телевизията е през 1976 г., когато все още непълнолетният изпълнител привлича вниманието на репортери от Далас като Бил О'Райли, който интервюира Дънам за местни новини. По-късно, докато е в гимназията, Дънам се снима в реклами за дилърите на Datsun в Далас и Тайлър. Докато води училищно шоу за таланти, той се справя с присмехулник и спечелва останалата част от публиката. През този период той дотолкова се свързва със занаята си, че заедно с един от своите манекени "съавторства" на колона в училищния вестник и позира с манекените си за годишниците като евтин начин да се сдобие с професионални снимки на своя номер за рекламни цели. Избран е за "Най-вероятно ще успее", а през 1980 г., след като завършва гимназия, Дънам си поставя за цел в рамките на десет години да участва в "The Tonight Show with Johnny Carson", което се смята за "свещения граал" за комиците.
Същата година Дънам започва да учи в университета Бейлър, надявайки се да завърши комуникации, като същевременно изнася представления в кампуса. През уикендите той обикаля страната и прави до 100 частни представления годишно, като забавлява корпоративни клиенти като General Electric, чийто главен изпълнителен директор Джак Уелч осмива по време на представлението си. През 1983-1984 г. Дънам печели по 70 000 долара годишно, а след като се разпространява мълвата за неговото изпълнение, той получава места за откривания на Боб Хоуп и Джордж Бърнс, въпреки че все още възприема изпълнението си като сурово, тъй като няма никакви познания за стендъп комедията извън албумите на Бил Козби. През 1985 г. получава шанс да се присъедини към бродуейското шоу "Sugar Babies" с Мики Руни и Ан Милър на мястото на напускащия вариететен актьор. За наивния и набожно възпитан Дънам Бродуей е нов свят, изпълнен с красиви шоугърли и сурови сценични работници, а първият му вкус към егото на развлекателната индустрия идва, когато Руни извиква Дънам в гримьорната си и му казва, че е там по една-единствена причина: за да може Руни да смени костюмите си. Дънам изнася концерти и на музикалния панаир в Уестбъри, Лонг Айлънд. Тези ранни преживявания, в които той използва персонажи като Хосе Джалапеньо на клечка, го учат на това, че е полезно да модифицира представлението си в зависимост от региона, тъй като шегите за джалапеньо, които работят добре в Тексас, не се приемат толкова добре от публиката в Лонг Айлънд.
След като завършва университета Бейлър през 1986 г., той продължава да усъвършенства играта си в комедийни клубове в Югозапада с нови персонажи като Фъстък и Хосе Халапеньо, но се бори с мнението на колегите си комици, че не е истински комик, защото разчита на реквизит. Опитът му в Catch a Rising Star в Ню Йорк служи като горчиво потвърждение за това къде се намират вентрилоквистите в комедийната хранителна верига, тъй като водещият на този клуб не уважава Дънам. По думите на Дънам, след като пристигнал в клуба вечерта и съобщил на водещия, че е вентрилоквист, водещият реагирал с насмешка, като казал на Дънам, че ще му бъде даден късен час, а след като този час дошъл и отминал, продължил да отлага сценичното време на Дънам, докато Дънам не напуснал клуба. Към края на 1988 г. Дънам смята, че кариерата му е стигнала дотам, докъдето е могла да стигне в Тексас, и се премества в Лос Анджелис, Калифорния, като никога не е имал, както сам коментира, "истинска работа", за голямо безпокойство на родителите му, които предполагат, че ще се занимава само с местни сцени, като например църковни групи. Когато пристига в Лос Анджелис за първи път, комедията в неговия спектакъл се проваля. Дънам обяснява това с недостатъчно развитата си комедия, като обяснява, че докато личностите на героите са били развити в този момент, шегите му не са били. В допълнение към това светът на комедията не е добре дошъл за вентрилоквистите и мениджърът му, Джуди Браун-Мармел, не използва думата "вентрилоквист", когато му намира резервации, а предпочита да го представя като комедиен дует. След като Дънам се сприятелява с Майк Лейси, собственик на The Comedy & Magic Club в Хермоса Бийч, Лейси дава на Дънам постоянно място в клуба, където Дънам усъвършенства играта си, като наблюдава техниките на комици като Джери Зайнфелд и се възползва от съветите на колегата си Бил Енгвал, като се отдалечава от материалите си с категория "G" и се насочва към по-крайни теми за възрастни.
The Tonight Show и след това
В края на 1988 г. Джеймс Маккоули, организатор на таланти за "Вечерното шоу с Джони Карсън", съобщава на Дънам, че ще получи място в предаването. Въпреки че 26-годишният Дънам е въодушевен от факта, че 10-годишната му цел пристига две години по-рано, по-късно Маккоули отменя участието на Дънам, след като заедно с Розан Бар присъства на публично изпълнение на Дънам в деня преди планираното записване на Дънам в Tonight Show. В деня на планираното заснемане Маккоули информира Дънам, че е сгрешил в първоначалната си оценка за Дънам, която според него не е готова за "Вечерното шоу". Унизеният Дънам продължава да стяга екипа си в клубове в Лос Анджелис, като през следващите няколко месеца изпълнява същия шестминутен сегмент с Фъстъка общо девет пъти пред Маккоули. Накрая в Ice-House в Пасадена през април 1990 г., след като Дънам прави същия сегмент, Макколи съобщава на Дънам, че най-накрая ще получи своето участие в Tonight Show. Дънам и Орехчето се появяват в "Вечерното шоу с Джони Карсън" на 6 април 1990 г., заедно с гостите Боб Хоуп и Би Би Кинг. След участието си той е поканен да седне на дивана на Джони Карсън - знак на одобрение, който само трима комици са получавали по време на първото си участие при Карсън. След като сяда до бюрото на Карсън, Дънам изважда Уолтър, който казва на помощника на Карсън Ед Макмахон: "Спри да ми пращаш цялата си проклета поща". По онова време Дънам възприема появата си в Tonight Show като своя голям пробив, но е разочарован от първоначалното неодобрение на родителите си заради употребата на думите "ад" и "проклет" от страна на Уолтър и се труди в неизвестност още дванадесет години, като продължава да се изявява на места като веригата "Импровизация" и се появява в малки роли по телевизията. Една от тях е като епизод на "Елън" от 1996 г., в който той се появява заедно с Уолтър. Дънам се появява с Уолтър и в телевизионна реклама за Hertz. Дънам ще се появи в "The Tonight Show" общо четири пъти, както и на подобни телевизионни места като "Hot Country Nights", като участва в един сегмент на това предаване с певицата Реба Макентийр. Това излагане помага на Дънам да се превърне в голям театрален хедлайнер, рядко постижение за вентрилоквист, но към средата на 90-те години на ХХ век телевизионните му изяви намаляват, а с тях и сценичната му публика.
Дънам се връща към клубовете, където има повече от 200 участия годишно. За да поддържа връзка с феновете си, той използва картите с въпроси, които публиката попълва за представленията му, за да изгради база данни, която е пригодена за разрастващата се световна мрежа. Въпреки че през 1998 г. е избран за най-смешен мъж на Американските комедийни награди, работата му в клубовете го отделя от съпругата и дъщерите му за по две-три седмици месечно, което натоварва брака му и затруднява плащането на сметките на многодетното му семейство. Към 2002 г. Дънам се надява да получи повече работа в телевизията, за да повиши популярността си и да облекчи графика си за стендъп. Тази изява се оказва непостижима до успешното му участие в предаването "The Best Damn Sports Show Period", където Дънам и Уолтър се шегуват за сметка на водещите Том Арнолд, Майкъл Ървин, Джон Сали и Джон Крук, предизвикват смеха им и дават на Дънам така необходимата изява. През 2003 г. Дънам е фаворит да замени Джими Кимъл в предаването Fox NFL Sunday, но водещите Хауи Лонг и Тери Брадшоу не са склонни да се изправят пред кукла и, както разказва Дънам, не са осигурили гостоприемна атмосфера за Дънам, нито са му позволили да каже и дума по време на участието си.
Търсене на звездна слава: Първите специалитети на Дънам в Comedy Central
На 18 юли 2003 г. Дънам се появява в предаването Comedy Central Presents, което е първата му самостоятелна изява в Comedy Central. По време на половинчасовия си материал той представя Хосе Джалапеньо на клечка, Уолтър, ранна версия на Мелвин, супергерой, и Фъстъка, когото Дънам е започнал да продава в линия кукли. Изявата е успешна, но Comedy Central се съпротивлява да даде на Дънам повече ефирно време, тъй като смята, че той не е подходящ за тях. През 2005 г. Дънам решава да заложи на финансирането на свое собствено комедийно DVD, Jeff Dunham: В Санта Ана, Калифорния, е заснет филмът "Спорим със себе си". Мениджърът на Дънам, Джуди Браун-Мармел, лобира пред телевизията да го излъчи, изтъквайки притегателната сила на Дънам и печалбите от мърчандайзинг и твърдейки, че телевизията се нуждае от по-разнообразно съдържание. Изненадана от високия рейтинг на първия филм за концерта "Blue Collar Comics" през същата година, мрежата започва да преразглежда марката си. В края на 2006 г. Comedy Central излъчва филма "Спорим със себе си", който привлича два милиона зрители при излъчването си и продава два милиона DVD-та.
През 2007 г. Дънам се появява в ролята на Невероятния Кен с Хосе Джалапеньо на клечка в игралния филм на Лари Кабелния гай "Делта фарс".
Вторият му специален филм, "Джеф Дънам: Искрата на лудостта е записана в театър "Уорнър" във Вашингтон, окръг Колумбия, същата година. То служи не само за затвърждаване на звездната слава на Дънам, но и за представяне на най-противоречивия му персонаж - Ахмед, мъртвия терорист, който се превръща във вирусна интернет сензация. Клипът на Ахмед от "Безумие" привлича над 140 милиона посещения в YouTube, което го прави деветия най-гледан клип в този уебсайт към октомври 2009 г. До 2008 г. героите на Дънам преминават езиковите бариери, като специалните му филми са дублирани за публиката в различни страни като Франция, а Дънам привлича искания за представления в Южна Африка, Австралия, Норвегия, Дания, Китай и Близкия изток. Jeff Dunham's Very Special Christmas Special е заснет в Pabst Theater в Милуоки, Уисконсин, същата година, а премиерата му е по Comedy Central на 16 ноември 2008 г., гледана от 6,6 милиона души. На 18 ноември 2008 г. филмът излиза на DVD и Blu-ray. Премиерата на специалното предаване е най-рейтинговото предаване в историята на Comedy Central.
През септември 2008 г. кариерата на Дънам достига нови висоти - той започва да изнася концерти в арени, пълни с десетки хиляди души. Дънам е малко предпазлив по отношение на такива големи зали, но се адаптира към тях, като променя времето на често бързата си размяна на информация с куклите, така че най-отдалечените от сцената зрители да имат време да реагират.
В допълнение към комедийните си предавания Дънам издава и първия си музикален албум Don't Come Home for Christmas (Не се прибирай за Коледа) на 4 ноември 2008 г. Той съдържа оригинални коледни песни, както и пародия на "Jingle Bells" от Ахмед, озаглавена "Jingle Bombs". Всички песни, с изключение на "Jingle Bombs", са написани и акомпанирани от Брайън Ханер, който се присъединява към актьорския състав на Дънам като "Guitar Guy". Първата му поява на екрана е в "Много специален коледен спектакъл на Джеф Дънам".
2009 - настояще
През март 2009 г. Дънам подписва мултиплатформен договор с Comedy Central. Той включва четвърти специален стендъп, който ще бъде излъчен през 2010 г., DVD-та, партньорство за потребителски продукти, турне в 60 града, което започва през септември 2010 г., и поръчка за телевизионен сериал, наречен The Jeff Dunham Show, чиято премиера е на 22 октомври 2009 г. Въпреки че има най-гледаната премиера в историята на Comedy Central и по-висок среден рейтинг от други предавания в тази мрежа, шоуто е отменено само след един сезон, на фона на лоши отзиви и по-високи производствени разходи от други предавания на Comedy Central.
Дънам се появява в гостуваща роля заедно с Bubba J в сериала 30 Rock на NBC, където играят вентрилоквист на име Рик Уейн и неговия манекен Тиквата от Стоун Маунтин, Джорджия. През ноември 2009 г. Дънам се появява заедно с Уолтър и в "Hart to Hart", епизод от сериала на Disney Channel "Сони с шанс", в ролята на двама охранители.
Дънам се появява в комедията на Стив Карел и Пол Ръд от 2010 г. "Dinner for Schmucks" в ролята на Люис с нова кукла на име Даян.
Четвъртият му специален филм "Джеф Дънам: Дъхан Дъхан: Контролиран хаос, премиера на 25 септември 2011 г. по Comedy Central.