Бостън Бруинс
Томпсън започва да играе в Националната хокейна лига (НХЛ) през сезон 1928-29 г. Присъединява се към Бостън Бруинс, тъй като мениджърът на Бостън Арт Рос откупува договора му от Минесота. Той прави това, защото е чувал, че Томпсън е много добър вратар.
В първия си мач Томпсън прави шътаут. Той е единственият вратар, който е в Залата на славата на хокея, който е направил шътаут в първия си мач. I През първия си сезон Томпсън играе във всички 44 мача на Бостън. Той прави 12 шута и има средно по 1,15 гола на мач. За един пълен сезон средният брой голове срещу вратата от 1,15 е вторият най-нисък в историята на НХЛ. Джордж Хейнсуърт има по-ниска средна стойност на головете в този сезон от 0,98, което е най-ниската средна стойност на головете в историята за един пълен сезон. Бостън Бруинс бяха на първо място в Американската дивизия и стигнаха до плейофите. В плейофите те спечелиха всичките си пет мача, като спечелиха купа "Стенли" за първи път. В петте плейофни мача Томпсън направи три шътаута и допусна само три гола по време на плейофите. През този сезон двамата братя Сесил и Пол играят един срещу друг за първи път в НХЛ. Сесил и Пол играят един срещу друг и на финала за купа "Стенли", което също е първият случай, в който братя играят един срещу друг.
През следващия сезон Сесил отново играе във всички 44 мача на Бостън. Той прави три шатаута и има средно 2,19 гола на мач. Томпсън направи много по-малко шутове и имаше много по-висока средна стойност на головете, защото правилата бяха променени така, че на играчите беше позволено да преминават напред в зоната на атаката. През този сезон Бостън печели всички мачове, с изключение на шест, и завършва с рекорд 38-5-1, което е най-високият процент на победа в историята на всеки отбор в НХЛ. В плейофите те губят два поредни мача за първи път през този сезон. Загубват финала за купа "Стенли" срещу Монреал Канейдиънс. По-рано в плейофите е прекратена серията му от седем победи в първите седем мача. Тя остава най-дългата серия от победи в началото на кариерата в плейофите. Томпсън печели първата от четирите си награди "Везина" през този сезон.
През сезон 1930-31 г. отново изиграва всички 44 мача и е включен във втория отбор на звездите. През следващия сезон Бостън губи полуфинала на плейофите от Монреал. Във втория мач от серията срещу Монреал Томпсън е отстранен от мрежата в края на мача. Това било направено, за да може Бостън да разполага с шестима атакуващи играчи срещу петима на Монреал. Наличието на повече атакуващи играчи даде на Бостън по-голям шанс да отбележи гол. Въпреки че Бостън загуби, идеята на треньора им беше определена като "невероятна".
През сезон 1931-32 г. Бостън не участва в плейофите за първи път, когато Томпсън играе за тях. Той пропуска пет мача през този сезон, което е единственият случай, в който това му се случва. В 43-те мача, които изиграва, Томпсън печели само 13. През следващия сезон Бостън отново участва в плейофите, но губи от Торонто Мейпъл Лийфс.
Последният мач от плейофната серия срещу Maple Leafs е определен като най-добрия за Томпсън. В този мач Бостън и Торонто бяха завършили наравно след три обичайни периода от по 20 минути. Тъй като мачът беше равностоен, се стигна до продължения. След пет продължения от по 20 минути играта беше завършила наравно. В края на петия период на продълженията мениджърите Кон Смайт от "Кленовите листа" и Арт Рос от "Бруинс" молят президента на НХЛ Франк Калдър да спре играта и да я довърши по-късно. Калдър отказва. В началото на шестия период на продълженията пасът на играча на Бостън Еди Шор е пресечен. Кен Дорати от "Кленовите листа" тръгва да се откъсва, което означава, че той има шайбата и се движи с кънки към вратата на другия отбор, без между него и Томпсън да има защитник. Той вкара на Томпсън в 4:46 ч. на шестото добавено време. Въпреки че загуби мача, той беше аплодиран бурно от феновете в Maple Leaf Gardens. Този мач е вторият най-продължителен, игран някога в НХЛ. Въпреки че Томпсън загуби повече мачове, отколкото спечели в плейофите, той завърши с 1,23 гола средно на мач.
Томпсън получава втория си трофей "Везина" през сезон 1932-33 г., като прави 11 шатаута и получава средно 1,76 гола на мач. През следващия сезон Бостън пропуска плейофите. През сезон 1934-35 г. Бостън заема първо място в Американската дивизия. Томпсън за втори път е избран във втория отбор на звездите. Бруинс печелят само един от четирите си мача в плейофите. Единствената им победа идва, когато Томпсън прави шътаут. Той завършва плейофите със средно 1,53 гола на мач.
През сезон 1935-36 г. Томпсън прави 10 шатаута, но Бостън печели само 22 от 48 мача. През този сезон Томпсън прави асистенция, което означава, че е направил нарочен пас към съотборник, който е вкарал гол в резултат на това, че е получил шайбата от него. По онова време това е било много рядко срещано явление за вратар. В края на сезона той за първи път е включен в Първия отбор на звездите. Освен това за трети път печели трофея "Везина". В плейофите през този сезон серията на Бостън срещу Торонто Мейпъл Лийфс беше поредица от контрасти. Бостън губи серията от два мача с общ брой голове - осем на шест. В единия мач Бостън спечели срещу Торонто с 6:0, но загуби другия мач с 8:0.
През 1937-38 г. Томпсън изиграва последния си цял сезон в "Бруинс". Той печели 30 от 48-те мача, но Бостън отново губи от Кленовите листа в плейофите. В края на сезона той печели четвъртия си и последен трофей "Везина" и за втори път е включен в първия отбор на звездите.
Детройт Ред Уингс
Томпсън изиграва само пет мача през сезон 1938-39 г., тъй като "Бруинс" решават да го заменят с ФранкБримсек. За да освободи място за Бримсек, Томпсън е продаден на Детройт Ред Уингс за Норми Смит и 15 000 долара. Томпсън получава и 1000 долара от Бостън. Арт Рос, който все още е мениджър на "Бруинс", прогнозира, че Томпсън ще играе още пет години за Детройт, но той изиграва само две. Въпреки че Детройт губи повече мачове, отколкото печели, те достигат до плейофите и през двата сезона, но не печелят купа "Стенли". Като цяло Томпсън участва в 85 мача от редовния сезон за Детройт, записвайки рекорд 32-41-12, седем шута и 2,54 гола средно на мач, и в 11 мача от плейофите, записвайки 5-6, с един шут и 2,41 гола средно на мач.